В начале 1990-х годов КБ Туполев приступило к проектированию двадцатиместного пассажирского самолёта Ту-20, оснащённого турбовинтовыми двигателями. Ту-20, равно как и его развитие Ту-400 с турбовентиляторными двигателями, не вышел из стадии эскизного проекта, однако научный задел было решено использовать для создания самолёта большей размерности. В итоге, 2 февраля 1996 года вышло Постановление Правительства РФ, обеспечивавшее начало работ по региональному лайнеру вместимостью порядка 50 пассажиров, в дальнейшем получившему обозначение «Ту-324».

В принятой в конце 2012 года государственной программе «Развитие авиационной промышленности на 2013—2025 годы» упоминания о проекте отсутствуют.

Однако, в апреле 2015 года временно исполняющий обязанности президента Татарстана Рустам Минниханов в интервью «Российской газете» призвал вернуться к проекту регионального самолёта Ту-324.

Самолёт был представлен на МАКСе 2015.

Двухмоторный турбореактивный низкоплан со стреловидным крылом, Т-образным оперением, перекладывающимися стабилизаторами и задним расположением двигателей.